На цьому етапі платонівська філософія розвивається суто в стінах Академії. Під час узяття Афін римським полководцем Суллой (86 р. до Р. Х.) її приміщення були зруйновані, а гай героя Академа вирубаний. Після цього Академія захиріла; її відродження відноситься до правління Марка Аврелия (176 р. н.е.). У рамках академічного платонізму виділяють два головні періоди: Древній і Новій Академії.
У Древній Академії (з сірок. IV ст. по 265 до Р. Х.) переважає вплив піфагорійського елементу платонівського вчення, що склалося під сильним впливом піфагореїзму. Головна проблематика - розвиток космологічних сюжетів діалогу "Тимей". Другий схоларх Академії після Платона, Ксенократ (396-314 рр. до Р. Х.) перший розділив філософію на фізику, етику і логіку. Це розчленовування стало загальноприйнятим і проіснувало до кінця античної філософії.
У Новій Академії (265-ок.86 до Р. Х.) відбувається перехід на позиції скептицизму. Значною мірою це пов'язано з протистоянням стоїцизму з його ідеєю істинного (що "осягає") представлення. Видатні представники - схолархи Аркесилай (315-240 до Р. Х.) і Карнеад (214-129 до Р. Х.). Перший з них трансформував мету філософії : не досягати істини, а уникати помилок, керуючись "розсудливістю" (греч. eylogon, значення "вірогідності", що має також). Другий виділив три міри вірогідного: 1. само по собі вірогідне; 2. вірогідне, яке узгоджується з іншими вірогідними судженнями і підтверджене ними; 3. найбільш вірогідне, яке і само по собі ймовірно, і узгоджується з іншою вірогідністю, і до того ж перевірено дослідженням.